愛輝歷史陳列館始建于1975年，2000年9月改擴建，2002年6月15日新館落成對外開放。2010年4月提升改造工程啟動，2011年6月提升改造工程完工。愛輝歷史陳列館現占地12萬平方米，展廳面積4600平方米。以遺址、建筑、陳列三位一體，互補強化，交相輝映，充分體現強烈的愛國主義主題。
遺址歷史內涵豐富、獨特。主體建筑造型別具匠心，寓意深刻。館舍西圓東方，方圓一體象征國土完整，但一個三角形大臺階將館舍一沖為二，寓意“刀劍”割裂了國土；臺階東側是“黑龍江——母親河”大型浮雕墻，展現著黑龍江流域古代民族生產、生活的情景；西側是風鈴墻，懸掛著1858個風鈴，寓意警鐘長鳴，勿忘1858年《璦琿條約》割地之恥；風鈴墻下的小廣場豎立著一座銅雕：一位母親抱著已死去的女兒，寓意祖國失去了兒女，失去了國土。半景畫館大樓頂端建有看臺，可見愛輝古城遺址全貌，滾滾東流的黑龍江和隔江對岸的“江東六十四屯”，令人回味無窮……
陳列內容設計采用編年與專題相結合的體例，分為五部分。第一部分“黑龍江是中國北方民族的母親河”，首次展出了諸多黑龍江畔中國一側采集、出土的精美石器、遼金文物，吸納了近年俄羅斯遠東地區石器時代和我國黑龍江中下游漢魏時期的考古研究成果，更有力地證實古代黑龍江流域與中原密不可分。第二部分“十七世紀的中國黑龍江流域和中俄《尼布楚條約》”中，首次公開展出了珍貴的鄂倫春民族薩滿服、神像、神偶，充分利用俄羅斯十七世紀原始檔案資料、學術著述和形象資料，展現、復原相關歷史。第三部分“十七世紀末至十九世紀中葉的中國黑龍江流域”，除利用我國檔案、學術成果之外，還新收集、利用了多幅日、俄文圖像資料。第四部分“十九世紀下半葉的中國黑龍江流域和中俄《璦琿條約》”中，簽訂《璦琿條約》的復原場景，是嚴格按清代檔案記載和俄文記述來進行設計，并展出有俄國“1858年紀念牌”等極具說明性的實物。第五部分“庚子俄難和重建愛輝”中，愛輝軍民抗俄使用的帶有“吉林”字樣的子彈、長矛為一級文物，俄軍使用的槍、刀、屠殺海蘭泡和江東六十四屯居民的照片均為首次展出。“海蘭泡半景畫”的畫面內容則是根據眾多中、俄、日、英文資料綜合研究后的最新學術成果。
展示設計中以諸多新發現的歷史照片、珍貴的檔案資料、富有特色的文物精品為主，輔以油畫、沙盤、寫實雕塑場景、大型開放式場景、半景畫等多種展示手段和地面互動投影等客觀、形象、生動地再現了歷史。
